ในปีพ.ศ.2512 จึงย้ายโบราณวัตถุทั้งหมดมาเก็บรักษาต่อ ณ วัดแห่งนี้ นับตั้งแต่การเริ่มต้นเก็บรวบรวมวัตถุโบราณ ตลอดจนการกลั่นกลองจนกลายเป็นหอวัฒนธรรมนิทัศน์วัดศรีโคมคำ ต้องใช้ระยะเวลากว่า 32 ปี จึงแล้วเสร็จสมบูรณ์ในปี พ.ศ.2539 หอวัฒนธรรมนิทัศน์วัดศรีโคมคำได้รับการออกแบบด้วยศิลปะล้านนาประยุกต์ ด้านหลังตัวอาคารติดกับกว๊านพะเยาจึงมีภูมิทัศน์ที่สวยงามตามธรรมชาติ ภายในอาคาร 2 ชั้น ประกอบด้วยห้องจัดแสดง 5 ห้อง แต่ละห้องแบ่งเป็นส่วนๆ รวมทั้งหมดเป็น 13 ส่วน ได้แก่

ส่วนที่ 1 กว๊านพะเยา จัดแสดงประวัติ เริ่มตั้งแต่เป็นนิทานปรัมปรา กว๊านพะเยาในอดีต รวมถึงวิถีชีวิตการประมงในเมืองพะเยา จุดเด่นของห้องนี้ นอกจากห้องที่โล่งสามารถมองทะลุกระจกใสมองเห็นภูมิทัศน์ของกว๊านพะเยาได้อย่างชัดเจน ยังมีการจำลองโครงกระดูกมนุษย์อายุราว 800 กว่าปี ซึ่งขุดค้นพบเมื่อปี 2547 ณ เมืองโบราณเวียงลอ

ส่วนที่ 2 ลานศิลาจารึก จุดเด่นของห้องนี้คือ หลวงพ่อพุทธเศียร เศียรพระพุทธรูปหินทรายขนาดใหญ่ในสมัยพุทธศตวรรษที่ 20-21 ถือได้ว่าเป็นพระพุทธรูปหินทรายที่มีพุทธลักษณะสวยงามที่สุด ตามแบบศิลปะหินทรายสกุลช่างพะเยาในยุคต้นที่ได้รับอิทธิพลจากทางสุโขทัย นอกจากนี้ยังมีหลักศิลาจารึก ส่วนใหญ่เป็นหินทรายอยู่ในช่วงศตวรรษที่ 20-22

ส่วนที่ 3 พะเยาก่อนประวัติศาสตร์ ตั้งอยู่บริเวณชั้นสองของอาคาร จัดแสดงวัตถุโบราณในยุคหินของคนในพื้นที่จังหวัด ห้องจัดแสดงจำลองบรรยากาศคล้ายเมืองโบราณ

ส่วนที่ 4 พะเยายุคต้น เน้นการเผยแพร่ประวัติพะเยาในแคว้นล้านนา จัดแสดงพระพุทธรูปปางต่างๆ ศิลปะล้านนา สกุลช่างพะเยา เป็นต้น

ส่วนที่ 5 พะเยายุครุ่งเรือง เป็นห้องที่อลังการที่สุด (ทางพระพุทธศาสนา) ในบรรดาห้องทั้งหมดของหอวัฒนธรรมนิทัศน์ฯ เนื่องจากมีการจัดแสดงศิลปะและวัตถุโบราณในยุครุ่งเรืองของเมืองพะเยา ห้องนี้เรียกอีกชื่อหนึ่งว่าห้องพระ

ส่วนที่ 6 เครื่องปั้นดินเผา ขุดค้นพบเป็นจำนวนมากในจังหวัดพะเยา ไม่ว่าจะเป็น จาน ชาม ถ้วย หรือไห ที่ถูกค้นพบมากที่สุดหนึ่งในจำนวนนั้นคือ “ไหบูรณคตะ” ชาวบ้านใช้บูชาหน้าพระ ถือเป็นไหที่สวยงามที่สุดในหอวัฒนธรรมนิทัศน์ฯ

ส่วนที่ 7 พะเยายุคหลัง ส่วนนี้จัดแสดงเรื่องราวและวัตถุโบราณของพะเยาหลังถูกพม่ายึดครองและผนวกเข้ากับอาณาจักรล้านนา ห้องนี้จัดแสดงสิ่งของหลากหลาย

ส่วนที่ 8 กบฏเงี้ยว จัดแสดงเรื่องราวเงี้ยวบุกปล้นเมืองพะเยาเมื่อปีพ.ศ.2445

ส่วนที่9 ประวัติพระเจ้าตนหลวง จัดแสดงภาพเก่า ฝีมือการวาดโดย จ ขันธะกิจ บิดาของสล่าแดง ซึ่งเป็นภาพเล่าเรื่องราวพระพุทธเจ้ากับพญานาคในกว๊านพะเยาและการก่อสร้างพระเจ้าตนหลวง พระพุทธรูปศักดิ์สิทธิ์อันเป็นที่เคารพศรัทธาของชาวพะเยาและชาวล้านนา

ส่วนที่ 10-11 วิถีและภูมิปัญญาพะเยากับความหวัง จัดแสดงเรื่องราวของบุคคลสำคัญของเมืองพะเยาและจัดแสดงนิทรรศการหมุนเวียนเกี่ยวกับเมืองพะเยา

ส่วนที่ 12 คนกับช้าง จัดแสดงเรื่องราวของช้างในด้านต่างๆในล้านนา วิถีชีวิตของช้าง ความเชื่อ คติทางพระพุทธศาสนา

ส่วนที่ 13 คลังวัตถุโบราณ ห้องเก็บวัตถุโบราณที่ยังไม่ได้จัดเป็นหมวดหมู่ และประดิษฐาน “หลวงพ่อพระเจ้าองค์ดำ” พระพุทธรูปเนื้อสัมฤทธิ์แก่ทองคำ